Jake Dennis startete nach dem Gewinn mehrerer Kartserien, darunter die U18-Kartweltmeisterschaft, ab dem Jahr 2011 im Formelsport. Hier gewann der Brite auf Anhieb den Titel der InterSteps Championship. Im folgenden Jahr sicherte er sich den Titel in der Nordeuropäischen Formel Renault 2.0. 2015 wurde Dennis in der Formel-3-Europameisterschaft hinter Felix Rosenqvist und Antonio Giovinazzi Dritter. Er ging anschließend in der GP3-Serie an den Start und wurde Gesamtvierter.

2017 wechselte Dennis in den GT-Sport. 2019 griff er für R-Motorsport Aston Martin in der DTM ins Lenkrad und fuhr mit einem sechsten Platz das beste Saisonergebnis für einen Aston-Martin-Fahrer heraus. Im selben Jahr erzielte er bei den 12 Stunden von Bathurst die Pole-Position und kam im Rennen auf Platz 2. 2018 absolvierte er außerdem Testfahrten für das Formel-1-Team von Red Bull Racing, für das er regelmäßig auch als Simulator- und Entwicklungsfahrer tätig ist.

Im Oktober 2020 bestätigte BMW Andretti i Motorsport Dennis als Formel-E-Stammfahrer für die Saison 2021 an der Seite von Maximilian Günther. In seiner Rookie-Saison wurde er auf Anhieb Gesamtdritter und hatte bis zuletzt Chancen auf den Titel. Seit 2022 startet er für Avalanche Andretti, das ehemalige BMW-Werksteam.